Athletic y Racing apoyaron esta decisión, camiseta betis pero Gimnástica y Madrid se posicionaron de lado de la Federación Centro. Una semana después, perdieron los rojiblancos ante el Madrid por la mínima, y acabaron así con todas sus esperanzas de proclamarse campeones. Una semana después, el conjunto rojiblanco pinchó en el estadio del Unión Sporting con un empate a cero. Una semana después, el Racing hizo lo mismo ante la Gimnástica, y la Federación Regional los expulsó a ambos del torneo. El 18 de octubre de 1925, el Athletic debutó con una goleada de 6-1 frente a la Gimnástica, dispuesto a repetir el primer puesto del año anterior.
Más de 2.000 colchoneros acudieron al partido frente a los apenas 400 de la hinchada rival. Esa temporada, la Real acabó invicta la primera vuelta, racha que se rompió en el derbi frente al Athletic de Bilbao el primer partido de la 2ª vuelta. En el último partido Athletic Bilbao recibió 2 gol(es) de Real Sociedad y perdió el encuentro. 1′ Mikel Merino (Real Sociedad) ha recibido una falta en la zona defensiva. Mikel Oyarzabal prueba desde fuera, sin embargo su remate sale desviado. En un partido del Racing contra el Madrid, los racinguistas se negaron a disputar el encuentro por no estar conformes con el árbitro designado.
El partido fue muy controvertido, ya que el árbitro anuló injustamente un gol del Athletic a falta de pocos minutos para el final, por considerar que el balón había salido por la banda. A falta de 15 minutos del final, se pitó un penalti sobre Palacios que supuso la última oportunidad de conseguir el empate. La experiencia en Tercera División fortaleció al club que vio cómo se abría de nuevo una esperanzadora etapa con un sentimiento que le acompañó ya durante décadas. El jugador rojiblanco, alterado, saltó la valla y se enzarzó en una pelea a bofetada limpia, lo que le costó la expulsión.
Durante aquel verano, la Federación Nacional de Fútbol había aprobado el profesionalismo en España, permitiendo así que a los jugadores se les pagara por jugar al fútbol, aunque eso ya se viniese haciendo años atrás con el llamado ‘amateurismo marrón’. Sin embargo, el equipo reclamó ante la Federación Nacional, que entendió que los regionales se habían excedido en sus atribuciones, y los desautorizó. El Barcelona despedirá la temporada con casi el mismo once que cayó en Levante, con el único cambio obligado de Gerard Piqué por el lesionado Vermaelen. Comenzó la nueva temporada marcando un gol en el partido de vuelta de la segunda fase previa de la UEFA Europa League ante el Aberdeen Football Club.
La segunda vuelta se jugó durante los meses de noviembre y diciembre. En el plano institucional, durante la Asamblea General de Socios del 4 de octubre de 1924, el Athletic reformó completamente los reglamentos y estatutos del club, camisetas futbol baratas eliminando toda mención a la dependencia con el Athletic de Bilbao. El himno se grabó en 1983 y fue interpretado por los coros de la Asociación Bilbaína de Amigos de la Ópera (ABAO) y la Banda Municipal de Bilbao. De entre los clubes de la capital, Real Madrid y Racing abrazaron el nuevo modelo futbolístico, mientras que Athletic y Gimnástica trataron de aferrarse al romántico fútbol amateur.